John Polson, nacido en Australia, empezó su carrera como actor interpretando al protagonista de la miniserie de Kennedy Miller Vietnam en 1986. Fue entonces cuando empezó a interesarse por la dirección y con película sobrante que le regaló Kennedy Miller, rodó su primer corto, An Evening With Herman.
Después de Vietnam, continuó trabajando como actor. Sus trabajos más destacados fueron las películas australianas Nosotros dos, con Russell Crowe, y Sirens, con Sam Neill. Por esa época, Polson creó Tropfest, uno de los mayores festivales de cortos del mundo, que se celebra en Sydney y se retransmite en directo a varias ciudades australianas. En 1997 el Australian Film Institute (AFI) le concedió el premio Byron Kennedy por su contribución a la industria cinematográfica australiana como director de Tropfest. En 2006 Polson llevó el festival a Nueva York, donde se presentó por primera vez dentro del Festival de Cine de Tribeca.
Su primera película como director, Siam Sunset (1998), fue seleccionada para el Festival de Cannes de 1999, donde ganó el premio del público. En 2002 rodó su primera película americana, Fanática, que fue número uno en la taquilla americana. En 2005 estrenó su tercera película, El escondite, protagonizada por Robert De Niro y Dakota Fanning. De nuevo, la película se situó en el primer puesto de la taquilla americana el fin de semana de su estreno.